
Il suo apprendistato cominciò nel 1647, forse presso Carel Fabritius. Il 29 dicembre 1653, Vermeer divenne membro della Gilda di San Luca, un’associazione di pittori. Nel 1662 Vermeer venne eletto capo della gilda e confermato anche negli anni successivi, segno che era considerato un rispettabile cittadino. Tuttavia, nel 1672 una pesante crisi finanziaria provocò un crollo delle richieste di beni di lusso come i dipinti e di conseguenza gli affari di Vermeer come artista e mercante ne risentirono, costringendolo a chiedere dei prestiti
Vermeer era in grado di ottenere colori trasparenti applicando sulle tele il colore a punti piccoli e ravvicinati, tecnica nota come pointillé, da non confondere con il pointillisme. Non ci sono disegni attribuibili con certezza all’artista e i suoi quadri presentano pochi indizi dei suoi metodi preparatori.

Lo studioso David Hockney, nel suo libro Il segreto svelato, con altri storici, sostiene che Vermeer facesse uso della camera obscura per definire l’esatta posizione degli oggetti nella composizione dei dipinti e questo sembra essere supportato dagli effetti di luce e prospettiva.
Vermeer faceva largo uso del costosissimo blu oltremare, ottenuto con il lapislazzuli, non solo per particolari blu, ma anche per ottenere altre sfumature di colore: continuò ad usare questo pigmento anche negli anni di crisi economica.

Alla sua morte nel 1675, Vermeer lasciò alla moglie e ai figli numerosi debiti. In un documento, la moglie attribuisce la morte del marito allo stress dovuto ai problemi economici. Catherina chiese al consiglio cittadino di prendere la casa e i dipinti del marito come pagamento dei debiti: diciannove opere rimasero a Catherina e Maria, e di queste, alcune furono vendute per pagare i creditori.

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